マルスが暗黒竜メディウスを倒した「暗黒戦争」から、約一年。
英雄マルスを守る騎士になるため騎士団の門を叩いた多くの若者のなかに、若き騎士志願者である主人公（マイユニット/クリス）の姿があった。同志が集う試験の場で、軍師志望の少女カタリナをはじめ、多くの仲間と出会い、主人公は日々訓練に励む毎日を送る。そして、ついに騎士として叙勲を受ける日がやってきた。しかし、叙勲式の最中、城に暗殺者が侵入。マルスは命を狙われる。そこで主人公たちは、カタリナが実は内通者であり、暗殺の手引きをしたという、衝撃の事実を知らされる。
暗殺は未遂に終わるも、カタリナは姿を消した。近衛騎士に抜擢された主人公は、遠征に旅立つ主君を支えるため、また、仲間であったカタリナの真意を知るため、マルスと共に行動を共にすることになる。

本作ではプレイヤーキャラとして名前や性別などをカスタマイズできる「マイユニット」が登場。シリーズとしては初めて、戦闘不能になったキャラクターが復活する「カジュアルモード」も搭載された。
また、スーパーファミコン サテラビューで配信された『暗黒竜と光の剣』の直前のアカネイア大陸を舞台にしたシミュレーションRPG『BSファイアーエムブレム アカネイア戦記』が、「新・アカネイア戦記」として収録された。